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トルメキアの交戦相手である土鬼諸侯国の一氏族、マニ族の浮き砲台(飛行戦艦）に拿捕されてしまう。大量の女子どもを乗せて、軍艦と言うよりも避難船のようなこの船でナウシカは、マニ族の長である僧正から、クシャナの軍（当然辺境諸族軍もろとも）壊滅させるための作戦が発動されていること、
のみならずクシャナ軍の動向についての情報はトルメキア王家内部から漏洩されたものである（つまりクシャナの部下達の危惧は当たっていたのである）事を知らされる。さらにアスベルは作戦の背後に、エフタルへの土鬼の植民地計画を看破する。部族国家連合である土鬼を束ねる神聖皇帝は、トルメキアの進行により国土を奪われた敗残部族に、強引に背水の陣を引かせて敵中深くへ突入させているのである。
彼らにはもはや辺境諸族の土地を掠め取る以外には生きる道はない。ついにここにきてナウシカにとっての戦争は、単に個人的に忌まわしいものではなく、自らの大事なもの、故郷を脅かすものに、のみならずそれ自体で愚かしく不正なものとしてたち現れてくる。彼女は風の谷を守らなければ成らない。しかし土鬼の民衆も戦争の被害者である以上、それは戦争を遂行することによってではなく、戦争そのものをやめさせることによって成し遂げられなければならないのである。
折りよくナウシカ捜索によってガンシップが飛来したため、彼女は自分の部隊を守るべくメーヴェで浮き砲台を強引に脱出するが、アスベルは一人残ってマニ族の説得を継続する。土鬼の部隊は捕らえた幼虫を囮に王蟲の群をクシャナの宿営地に誘導し、撃滅しようとしていた
ナウシカはガンシップを先に宿営地へ向かわせて皆を避難させ、単身囮の幼虫を乗せた土鬼の飛行ガメ（無蓋無翼の小型飛行艇）を追撃する。そして撃墜に成功するが、深く傷ついた幼虫とともに強い酸の湖の中の砂州に取り残される。
宿営地を破壊した王蟲の群は湖岸に終結し、強引に湖を渡って幼虫を救おうとする。ナウシカはそれを制止し、生き残ったクシャナのコルベットによって幼虫を群に返す。王蟲の群はナウシカを祝福し、「北へオカエリ」言い置いて去る。
他方、マニの僧正は王蟲とナウシカの邂逅を察知し、進軍をやめ、少女従者ケチャを伴って、飛行ガメで酸の湖に向かい、王蟲によるナウシカの祝福を目撃する。其の姿に彼は伝説の救世主「青き衣の者」を見出す。
クシャナの部隊は事実上壊滅し、辺境諸族の軍にも帰国の許可が下りるが、ナウシカはみずから志願して、ただひとり従軍を継続することを決断する。なぜ王蟲は北へ、故郷へ帰れと忠告するのか、南の森が助けを求めているとはどういうことなのか、王蟲の幼虫を土鬼が捕らえると言う常識的には不可能なことができたのは何故なのか、無数の疑問が彼女を捕らえて離さない。
南に土鬼の国がある。そこで彼女はあえて従軍することで土鬼の土地に向かい、王蟲の忠告の意味することを確かめようとする。
ナウシカが危惧しているのは大海嘯の可能性である。大海嘯とは「腐海」の海嘯、普段は穏やかに拡大しているだけの「腐海」が王蟲を中心とする怒った蟲の群の暴走によって爆発的に拡大することである。かつて三百年前、エフタルの地では武器商人による王蟲の乱獲によって大海嘯が発生し、そこに栄えていた強大な王国は滅びてしまった。土鬼が進めているらしい「腐海」の生物の軍事利用が、再び大海嘯を引き起こすのではないか・・・・・？
ナウシカの命令で風の谷のガンシップは故郷に戻るが、死の床にあった族長ジルはいまの際に、ナウシカのの従者達にガンシップでユパを探し、ともにナウシカを探すように命じる。
他方ユパは「腐海」に渡る方法を探っていたが、とある鉱山町で最近「腐海」に住み、一部の蟲を使役する特殊技能を有する被差別賤民、王蟲の乱獲によって大海嘯を引き起こし「返るべき国を自ら滅ぼし呪われた武器商人の末裔」と伝えられる蟲使いが土鬼の貨幣を持って現れることを聞きつけ、蟲使いの飛行艇で彼らの村へ潜入する。そこで彼が見たものは、蟲を利用した戦術の是非について激論を交わす土鬼神聖皇帝直属の官僚集団、僧会の僧官たちとマニの僧正の姿、そして培養液の中で育てらる王蟲の幼虫だった。
ユパは僧正とケチャ、僧正の従者に身をやつしたアスベルの助けによって培養槽を破壊し、脱出をはかるが、マニの僧正の反逆を疑った僧官たちによって呼び寄せられた土鬼独裁者、二人の皇帝の片割れである皇弟ミラルパによって足止めを食らう。僧正は単身皇帝と対峙し、皇帝と僧会の暴政と傲慢を糾弾し、大海嘯の到来を警告する。
そして神聖皇帝によって禁圧された土着信仰が予言する、民衆を救い、青き清浄の地へと導く「青き衣の者」（すなわちナウシカ）の出現を言い残して自殺し、その最後の念力で囲みを破ってユパたちを逃がす。僧正の最後にテレパシーで立ち会ったナウシカは、皇弟にその存在を察知されるが、やはり僧正の最後の力で難を逃れる。（ここまで単行本第二巻）
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