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帰還したナウシカは捕虜の釈放を見届けた後、ただ一人「義理は果たした」といわんばかりにメーヴェで旅立ち、クシャナ、クロトワ、兵たちはそれを複雑な思いで見送る。
土鬼包囲軍で攻城包囲戦の指揮をとっていた僧会軍司令官チャルカは、皇弟より「青き衣の者」復活を知らされた後、戦場でナウシカと相まみえ、土着の民の救世主であるはずの「青き衣の者」がトルメキア軍にいることに戦慄する。しかし、その後その後釈放された捕虜達から彼らを解放したのがナウシカであることを知る。
一方、皇弟は頑強に抵抗する敵に業を煮やし、「蟲か森を使おう」と決断する。この戦術による国土の崩壊を恐れるチャルカは必死で抵抗するが、止めることはできなかった。
クシャナは軍団の大部分をサパタに残し、コルベット一隻の小部隊で、大移動する蟲の群に紛れて友軍の基地に停泊する艦船をハイジャックし、自軍の兵員の救出に使おうとするが、すんでのところで兄皇子のひとりに阻止され、コルベットは撃破される。彼女にとって父や兄たちは政敵である以上に母王妃を発狂させた仇敵であった、幼い彼女の誕生祝いに王が送った杯の毒酒を、母は身代わりに飲んだのである。
母を侮辱され彼女は激昂するが、クロトワは機転で「蟲の群が来ると」脅し、兄皇子を撤退させる。撤退した兄皇子のコルベットは実際に飛来した蟲の群に襲われて墜落炎上し、あまりにあっけない仇の死にクシャナは虚脱する。彼女達にも襲い掛かる蟲の群の前にも彼女はなお虚脱したまま、母親のごとく部下達をかばいながら静かに子守唄を歌うのみだった。そしてまもなく、蟲達は反撃の意思がない彼女達の元から去ってしまう。
一方、ナウシカは砂漠の中のとあるオアシスの古びたお堂で、弾圧された土鬼の土着信仰の上人と、謎の少年チクク（後に、神聖皇帝に滅ぼされた土鬼の土王の末裔らしいとわかる）に出会う。ここで上人はナウシカに、土鬼の聖都シュワに、旧世界の技術を封印した墓所があり、神聖皇帝はその封印を解いて旧世界の技術を戦争に利用していること、また土鬼の古い教えによれば、現在進行中の破局は世界浄化の過程に他ならないと言うことを告げる。
「滅びは必然です 神聖皇帝の愚考すら その一部なのですよ すべての苦しみは世界が生まれ変わるための試練なのです」と語る上人に、ナウシカは「わたしたちの風の神様は生きろといっているもの！！ わたし生きるの好きよ 光も風も人も蟲も私大好きだもの！！ わたしはあきらめない！！」と抗う。
上人はナウシカの言葉を肯定も否定もせず「永く待ったかいがありましたね ええ・・・・ 風が来ました やさしく猛々しい風が・・・」と今は亡き自分の盟友達と語り合いつつ、入寂する。最後に「お行き 心のおもむくままに いとしい風よ・・・・」と彼女を励まして
瘴気に襲われたオアシスをチククとともに脱出したナウシカは、この瘴気が「腐海」の瘴気をはるかに超える毒性を持ち、「腐海」の蟲達にとっても致命的であることを発見する。その瘴気の発生源を追跡してナウシカは、土鬼の浮き砲台に遭遇する。それはチャルカと皇弟の乗り込む艦だった。
この艦は瘴気を産む生物兵器の正体、墓所の技術で作られた腐海の粘菌の突然変異体を輸送していたのだが、この粘菌が爆発的に増殖し、
艦ごと食われようとしていた。チャルカは皇弟を逃がし、自分は一人艦に残って粘菌ごと自爆しようとする。ナウシカは皇弟の追撃をチククの超能力の援護でかわし、チャルカを手伝って、艦を爆破、チャルカ、チククとともに脱出する。
脱出後、チャルカは新たな艦を呼び、疲労のあまり昏倒したナウシカとチククを救出して、暴走する粘菌を救出する粘菌を追跡する。
目覚めたナウシカはチャルカに、粘菌の暴走が蟲たちを呼び大海嘯を誘発と警告する。初めチャルカは信じないが、折から各地で粘菌の暴走が同時的に多発し、戦線は大混乱に陥るのを見てナウシカの言葉を信じざるを得なくなり、残存艦隊を動員して人々の救出作業に当たることを決断する。（ここまでで単行本第四巻）。
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